Коллекция древнерусской иконописи НГХМ насчитывает около 500 экспонатов. В ее основу были положены два известных в России частных собрания, сформировавшихся в конце XIX – начале XX века: собрание Григория Прянишникова в Городце и Дмитрия Сироткина в Нижнем Новгороде. В музейную коллекцию вошли также произведения из уничтоженных или закрытых после 1917 года храмов и монастырей.
Из собрания Г. М. Прянишникова происходит уникальная, наиболее древняя из хранящихся в музее икон – «Огненное восхождение Пророка Илии c Богоматерью Никопеей и преклоненными ангелами, с житием в 16 клеймах». Характер живописи, экспрессивность образов позволяют предположить влияние на мастера-иконописца искусства Феофана Грека.
Огненное восхождение пророка Илии, с житием в 16 клеймах. Конец XIV - начало XV в.
К древнейшим произведениям также относятся парные иконы архангелов Михаила и Гавриила из деисусного чина, икона московской школы «Богоматерь Владимирская», новгородская икона «Никола Зарайский, с житием», выносная двусторонняя икона «Богоматерь Одигитрия»/«Снятие со креста» и другие.
Среди произведений XVII – начала XVIII столетий преобладают работы местных мастеров.
Чудо Георгия о Змие. Конец XVI - XVII в. Нижний Новгород